Observaciones del parasitismo de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) sobre pupas de Quadrus cerialis (Lepidoptera: Hesperiidae) en Piper reticulatum (Piperaceae) en la Reserva Biológica Dr. Rodrigo Tarté, Ciudad del Saber, Panamá

Alonso Santos-Murgas 1, Miguel A. Osorio-Arenas 2,3, Jeancarlos Abrego L. 1,4, José A. Rivera L. 1y Carlos S. Vargas H. 1

1Universidad de Panamá. Facultad de Ciencias Naturales, Exactas y Tecnología, Departamento de Zoología, ciudad de Panamá, Panamá.
2Secretaría Nacional de Ciencia, Tecnología e Innovación (SENACYT). Ciudad de Panamá.
3Universidad de Buenos Aires, Laboratorio de Entomología Experimental-Grupo de Investigación en Ecofisiología de Parasitoides y otros insectos (LEE-GIEP, Departamento de Ecología, Genética y Evolución, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Buenos Aires, Argentina.
4Sistema Nacional de Investigación de Panamá (SIN) (SENACYT). Ciudad de Panamá, Panamá.

©Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Aporte Santiaguino de la Universidad Nacional SantiagoAntúnez de Mayolo. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos Licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional Licencia Creative Commons.

Resumen

El objetivo de este trabajo es reportar por primera vez el parasitoide Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) sobre pupas de la mariposa Quadrus cerialis (Lepidoptera: Hesperiidae) sobre plántulas de Piper tuberculatum, estás observaciones biológicas se realizaron en la Reserva Biológica Dr. Rodrigo Tarté, Ciudad del Saber, provincia de Panamá. Se muestrearon un total de seis plántulas de Piper reticulatum (Piperaceae); que presentaban una altura promedio de entre 0.5- 1.0 metros, se ubicaban en un área abierta a los lados del sendero, carretera de asfalto dentro de la Reserva (Ciudad del Saber). El material colectado fue puesto en jaulas de eclosión de insectos con el fin de mantener las hojas en condiciones adecuadas para que los insectos (larvas y pupas) completaran su desarrollo. Se incubaron a una temperatura de 25± 2 °C con un fotoperiodo de 12:12 hora/luz. Los insectos parasitoides obtenidos se etiquetaron y preservaron en alcohol al 70 %. Como resultados se obtuvieron seis individuos de Q. cerialis en la Reserva Biológica Rodrigo Tarté, Ciudad del Saber; se pudo obtener de tres larvas y dos pupas, 5 adultos de Q. cerialis y de una pupa, 12 hembras y 2 machos del parasitoide Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae); la pupa de Q. cerialis parasitada, presentaba coloración oscura con signos evidente de estar parasitada. El control biológico que ejerce P. elaeisis sobre pupas de Q. cerialis podría ser una alternativa al uso de los plaguicidas químicos, que son utilizados masivamente en sistemas agrícolas para combatir plagas, como por ejemplo las especies de lepidópteras que enrollan u doblan hojas en cultivos agrícolas; como es el caso de Q. cerialis (Hesperiidae).

Palabras claves: Teoría de la Energía Sísmica (TES); Teoría de la Energía Volcánica(TEV); Luna; lunamotos: actividad volcánica.

Introducción

Los parasitoides son enemigos naturales importantes de un gran número de insectos porque tienen un alto número de hospedadores y una alta diversidad de especies, lo que ayuda a mantener el equilibrio de las poblaciones en los ecosistemas (Oliveira et al., 2000; Pratissoli et al., 2005 ).

La mayoría de los parasitoides pertenecen a los órdenes Hymenoptera con aproximadamente 50 000 especies y Diptera con 16 000 especies descritas Godfray, (1994); Van Driesche y Bellows, (1996) ; Feneer y Brown, (1997). Dentro del orden Hymenoptera, las superfamilias Chalcidoidea e Ichneumonoidea son los grupos más importantes en los bosques, ya que sus individuos parasitan huevos, larvas, pupas y adultos de insectos; principalmente de los órdenes Coleoptera, Lepidoptera, Diptera y Homoptera Berti Filho, (1985).

En la superfamilia Chalcidoidea, la familia Eulophidae, Westwood 1829, se compone de 297 géneros y 4472 especies, agrupados en 5 subfamilias descritas hasta ahora, en zonas tropicales y templadas es donde exhiben una amplia gama de rasgos biológicos. Por ejemplo, algunas especies son endoparasitoides o ectoparasitoides, idiobiontes o koinobiontes. Muchos de ellos, presentan características gregarios o solitarios, primarios o hiperparasitoides, especialistas o generalistas, por lo que algunas de sus especies han sido muy estudiadas y utilizadas con éxito en programas de control biológico (Ferriére, 1941 ;Noyes, 1998; Gauthier et al., 2000 ).

La Región Neotropical, la subfamilia Tetrastichinae ha sido muy poco estudiada y contiene especies que son principalmente parasíticas. Algunas son altamente específicas, mientras que otras especies parecen ser capaces de variar sus hospedadores, esto puede deberse a taxones crípticos que aún no han sido identificados o descritos. Dentro de esta subfamilia encontramos el género Palmistichus el cual tiene solamente dos especies Palmistichus elaeisis Delvare y LaSalle, 1993 , Palmistichus ixtlilxochitli Girault, 1920, siendo reportadas en Cuba y Mexico hasta Brasil Delvare y LaSalle (1993).

La familia Hesperiidae es un grupo de mariposas monofilética (De Jong et al., 1996 ). Una característica reconocible es la terminación de la antena en forma de gancho; además, de la presencia de un par de espinas en el extremo apical de las tibias del segundo par de patas (Andrade-C. et al., 2007 ). Poseen una distribución mundial, con más de 3 500 especies descritas. Dentro de los trabajos más destacables están los realizados por Evans, con estudios taxonómicos completos del grupo en seis volúmenes (Evans 1937, 1949, 1951, 1952, 1953, 1955 ).

En la región Neotropical, la Hesperioidea se estiman unas 2600 especies distribuidas en más de 360 géneros (Ackery y Vane Wright, 1999 ; Vane, 2003 ; Mielke, 2004), que junto a Papilionidae, componen dentro de Lepidoptera aproximadamente, el 35 % de la riqueza del mundo (Lamas, 2004; Betancur-Viglione, 2009).

En Panamá, el género Quadrus es común y se distribuye ampliamente, aunque algunas especies tienen rangos más restringidos Santos (2019). La especie Quadrus cerialis, Stoll, 1782, es una especie de mariposa con dimorfismo sexual, donde las hembras presentan una coloración café en las alas, y los machos escamas azul parciales. Se distribuye desde Panamá hasta Bolivia, aunque existen reportes de su presencia en Brasil. Es una especie que puede encontrarse en diferentes hábitats: bosques lluviosos, nubosos, caducifolios, húmedo, hasta los 1400 m s. n. m. (Santos, 2019).

Las larvas de Q. cerialis, se alimentan de varias plantas hospederas de la familia Piperaceae: Piper jaquemontianum, Piper peltatum, Piper sancti-felicis, Piper tuberculatum, Piper flavidum, Piper umbellatum y Piper auritum (Umaña, 2015). Dentro de las Piperaceae, la especie Piper reticulatum, es un pequeño árbol de sotobosque, con tallos usualmente inclinados cerca de la tierra; se compone de hojas grandes, gruesas y en forma de corazón. Generalmente habita zonas húmedas, vive bajo sombra en bosques maduros, secundarios y a veces en los bordes del bosque (Condit et.al., 2011).

La relación existente entre esta Piperaceae y este Hesperiidae, nos ha permitido realizar observaciones de diversos parasitoides que atacan tanto larvas como pupa de la especie de Q. cerialis. Es por ello, que el objetivo de este trabajo es dar a conocer un nuevo hospedero del parasitoide Palmistichus elaeisis, en pupas de Q. cerialis especie enrolladora de hojas sobre Piper reticulatum.

Metodologia

La Reserva Biológica Dr. Rodrigo Tarté: cubre un área de 21 hectáreas de bosques protegidos ubicados en Clayton, Áreas Revertidas, provincia de Panamá. La reserva se encuentra dividida en dos segmentos de terrenos localizados entre el Parque Nacional Camino de Cruces y Ciudad del Saber. La Reserva Biológica Dr. Rodrigo Tarté (CDS) con coordenadas N 09°00'30.4” W 079°35'17.0”; está compuesta principalmente de bosque primario, bosque secundario y vegetación arbustiva (Fig. 1).

Se muestrearon un total de seis plantas de Piper reticulatum (Piperaceae); las que presentaban una altura promedio de entre 0.5 - 1.0 metros, que se encontraban en un área abierta a los lados del sendero asfaltado dentro de la Reserva (Ciudad del Saber). Se colectaron el 30 junio del 2022, tres larvas y tres pupas, y se colocaron individualmente dentro de bolsas plásticas de un litro con cierre zip. Las larvas colectadas se le colocaron hojas adicionales, de la planta hospedera para que siguieran alimentándose. Este material biológico fue transportado al Laboratorio de Artrópodos Venenosos del Museo de Invertebrados G. B. Fairchild de la Universidad de Panamá para su procesamiento.

Todo el material colectado fue cambiados y colocados en jaulas de eclosión de insectos con el fin de mantener las hojas en condiciones adecuadas para que los insectos (larvas y pupas) completaran su desarrollo. Se incubaron a una temperatura de 25± 2 °C con un fotoperiodo de 12:12 hora/luz. Se realizaron revisiones diarias para registrar el desarrollo de las larvas y parasitoides emergidos. Los insectos parasitoides obtenidos se etiquetaron y preservaron en alcohol al 70 %, para su posterior identificación (Hanson, 2004); Bittencourt y Berti, 1999). Las mariposas Hesperiidae, Quadrus cerialis adultos fueron montadas, etiquetadas e incorporadas a la colección Nacional de referencia del Museo de Invertebrados G. B. Fairchild, de la Universidad de Panamá; para la identificación de la mariposa Q. cerialis se utilizó Kim y Lehman (2013); Garwood, K. y Lehman, R. (2013).

Forestal
Figura 1. Área de Estudio. Reserva Forestal Rodrigo Dr. Rodrigo Tarté

Resultados

De los seis individuos colectados de Q. cerialis en la Reserva Biológica Rodrigo Tarté, Ciudad del Saber, se pudo obtener de tres larvas y dos pupas, 5 adultos de Q. cerialis (Fig. 2. A, B, C, D, E) y de una pupa, 12 hembras y 2 machos del parasitoide Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae).

Se observó que la pupa de Q. cerialis parasitada, presentaba coloración oscura con signos evidente de estar parasitada. Después de la emergencia de los parasitoides, 14 días después de la colecta, la pupa presentó dos orificios por donde salieron las avispas P. elaeisis; lo que nos indica que utilizan orificios comunes para emerger de la pupa hospedera. Los dos orificios se ubicaban uno en la parte dorsal anterior de la pupa; y el segundo se ubica en la parte anterolateral. La proporción de hembras y machos de P. elaeisis fue de 6 a 1; lo que indica la dominancia de hembras por generación en esta especie de parasitoide (Fig. 3. A, B, C).

Quadrus cerialis
Figura 2. Estadios de desarrollo de Quadrus cerialis. A. Larva de Q. cerialis dentro de la hoja doblada de Piper reticulatum. B. Vista dorsal de la larva Q. cerialis dentro del refugio, hoja con sistema de aireación. C. Pupa de Q. cerialis dentro del refugio. D. Pupa de Q. cerialis con signos (color oscuro) de parasitismo. E. Adultos de Q. cerilais, hembras.

Discusión

El éxito del control biológico con especies de parasitoides depende de estudios básicos como el que deseamos mostrar en esta investigación; adicionalmente, es pertinente conocer lo más posible sobre la biología, ecología del hospedador, parasitoides, plantas hospederas, y otras características ambientales que podrían afectar su desarrollo (Pratissoli et al., 2005; Pastori et al., 2007; Pereira et al., 2009, 2010 ). Además, en el campo del control biológico de plagas, es importante conocer la plasticidad de los enemigos naturales; por ejemplo, si son capaces de utilizar hospederos alternativos, es decir parasitoides de estadios inmaduros de los insectos plagas, como por ejemplo en este caso se especializa en atacar estadio de pupa de su hospedero (Q. cerialis). Teniendo en cuenta este conocimiento del agente de control biológico se puede disminuir los costos de producción y sin reducción en su eficiencia, conllevando beneficios económicos, tanto al laboratorio que produce y cría los agentes de control, como al productor que requiere de los servicios de un agente de control biológico (Pratissoli et al., 2005; Zanuncio et al., 2008).

Forestal
Figura 3. Palmistichus elaeisis, eclosionando de la pupa de Q. cerialis. A. Hábitus de Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae). B. P. elaeisis saliendo de los dos orificios de la pupa de Q. cerialis. C. Carcasa de la pupa de Q. cerialis con los orificios por donde salieron los 14 individuos del parasitoide P. elaeisis.

Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae) presenta potencial para el control de plagas, además de ser de fácil creación en el laboratorio (Pereira et al., 2010 ). Esta especie es un endoparasitoide polífago gregario, se ha encontrado parasitando especies de lepidópteras nativas e introducidas (Tavares et al., 2011 ). También, se puede desarrollar en pupas de lepidópteros de las familias Arctiidae (Pereira et al., 2008 ), Bombycidae (Pereira et al., 2010 ; Crambidae Bittencourt y Berti-Filho, 2004; Chichera et al., 2012), Lymantriidae (Tavares et al., 2011; Zaché et al., 2012), Noctuidae (Bittencourt y Berti-Filho, 2004 ; Andrade et al., 2010; Pereira et al., 2013), Nymphalidae (Tavares et al., 2013a), Notodontidae (Zanuncio et al., 2015), Papilionidae (Tavares et al., 2013b), Saturniidae (Pereira et al., 2008 ); en algunas especies como Thyrinteina arnobia (Stoll, 1782) y Thyrinteina leucoceraea (Rindge, 1961) (Geometridae), estas dos especies asociadas a cultivos de plantas de Eucalipto. También, se desarrolla en pupas de coleópteros de la familia Tenebrionidae (Zanuncio et al., 2008 ) y pupas de moscas Muscidae (Zaché et al., 2013 ).

El control biológico que ejerce P. elaeisis sobre pupas de Q. cerialis podría ser una alternativa al uso de los plaguicidas químicos, que son utilizados masivamente en sistemas agrícolas para combatir plagas, como por ejemplo las especies de lepidópteras que enrollan u doblan hojas en cultivos agrícolas; como es el caso de Q. cerialis (Hesperiidae).

Conclusiones

Las características biológicas de P. elaeisis muestran que las pupas de Q. cerialis se puede utilizar para el cultivo masivo de este parasitoide, representando una alternativa para el control biológico de larvas plagas de lepidóptera arrolladoras de hojas en plantaciones de cultivos agrícolas.

Reportamos por primera vez a P. elaeisis como parasitoides de pupas Q. cerialis, en la que sus larvas doblan las hojas de la planta hospedera donde pupan, y le confiere cierta protección a la larva y pupa de esta especie de Lepidoptera; en cierta manera, esta estrategia de la larva de Q. cerialis de doblar las hojas donde se alimentan, les proporciona cierta protección ante cualquier sistema de control en forma de aspersión, como por ejemplo control químico o control de entomopatógenos; aunque al parecer es vulnerable ante el ataque de parasitoides, como por ejemplo el de P. elaeisis.

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Autor

Fecha de recepción
10/08/2022
Fecha de aceptación
28/09/2022

Correspondencia
Alonso Santos Murgas
santosmurgasa@up.ac.pa
https://orcid.org/0000-0001-9339-486X

Revista Aporte Santiaguino

Volumen 15 (2), julio - diciembre 2022:
pág. 203-215
https://doi.org/10.32911/as.2022.v15.n2.954

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